Kilka lat po wydarzeniach z Opowieści podręcznej akcja przenosi widzów do dystopijnej teokracji Gilead. Serial przedstawia losy dwóch nastolatek - posłusznej i pobożnej Agnes oraz Daisy, nowo przybyłej konwertytki spoza granic Gileadu. Poruszając się po zdobionych korytarzach elitarnej szkoły przygotowawczej dla przyszłych żon, Agnes i Daisy muszą stawić czoła surowym zasadom. W szkole Ciotki Lydii posłuszeństwa wymaga się bowiem bezwzględnie i tłumaczy je boskim prawem. Mimo to więź nastolatek staje się katalizatorem, który wywróci ich przeszłość, teraźniejszość i przyszłość do góry nogami. W obliczu narzucanych małżeństw i życia w całkowitym podporządkowaniu, nastolatki będą zmuszone szukać sojuszników, by zawalczyć o swoją wolność.